Les guêpes parasitoïdes entre science fiction, domestication et virus !

Dans cet article, je vais vous guider dans le monde des parasites. Nous commencerons par découvrir que des réalisateurs à succès se sont grandement inspirés de la vie réelle et n’ont rien inventé. 

Ensuite, nous quitterons le cinéma pour retrouver la science. Nous définirons ensemble ce qu’est le parasitisme et plus particulièrement le parasitoïdisme. Nous verrons que la domestication ne rime pas toujours avec chiens ou chats mais peut aussi concerner des organismes microscopiques voir même une petite portion de leur ADN ! Pour cela je vous présenterais un exemple passionnant où se mêlent évolution des espèces et invasion des hôtes ! 

Enfin, nous verrons comment l’étude des systèmes biologiques peut permettre de répondre à des questions d’intérêt général au travers de l’étude d’un exemple particulier en lien avec le parasitoïdisme. 

Quand la réalité dépasse la fiction 

Imaginez-vous un instant à bord d’un vaisseau spatial de retour d’une mission commerciale de routine dérivant dans un espace vide et froid. Dix mois avant votre arrivée sur Terre, vous êtes tiré de votre léthargie par Mother qui n’est autre que l’ordinateur de bord. Elle détecte d’étranges signaux en provenance d’un planétoïde inconnu : LV-426.

Vous décidez de visiter cette planète et y trouvez un ancien vaisseau abandonné contenant d’étranges œufs parfaitement alignés. L’un de vos coéquipiers, un peu trop curieux, effleure l’un de ces œufs étranges et déclenche alors son éclosion. Une créature grêle et osseuse bondit et s’empresse de percer le scaphandre de l’homme pour s’accrocher à sa bouche avec vivacité. Vous venez de faire la rencontre des Facehuggers ! 

Aussitôt, vous reconduisez votre coéquipier au vaisseau pour décrocher cette créature de son visage, mais rien n’y fait. L’homme est plongé dans un profond coma. Quelques jours plus tard, vous assistez avec effroi au réveil de votre coéquipier. Il agonise. Une étrange créature semble vouloir s’extirper de son corps. Après quelques secondes de cris abominables, une tête sombre et élancée surgit de la cage thoracique de votre ami. C’est à ce moment précis que vous comprenez que le signal n’était pas un appel à l’aide, mais une mise en garde. Il est maintenant trop tard, l’horreur est en marche …

Arrêtons-nous là avec ces histoires effrayantes ! Les amateurs de films de frissons auront reconnu la célèbre saga Alien, toute droit sortie de l’imaginaire débordant de H.R Giger et produite par Ridley Scott en 1979 ! Dans ce film, d’étranges créatures, appelées des Xenomorphes ou Aliens, mènent la vie dure aux astronautes. Et pour cause, il s’agit de créatures qui ont besoin d’autres organismes vivants pour compléter leur propre cycle de vie. Vous pourriez être apeuré par cette vision horrifique, et vous auriez sans doute raison de l’être. Mais que diriez-vous si je vous assurais que notre monde, bien réel, regorge de créatures ayant un mode de vie similaire aux Aliens ?

Vous les avez toutes et tous croisé au moins une fois dans votre vie : les insectes parasitoïdes ! 

Ce mot est peut-être tout nouveau pour vous, alors nous allons nous attarder un peu sur sa définition.

Quelle est la différence entre parasite et parasitoïde ?

Un parasite désigne une espèce qui profite d’une autre à ses dépens, parfois sans tuer l'organisme hôte (le parasite de la malaria appelé Plasmodium, les poux ou bien le VIH sont des exemples de parasites). 

Un insecte parasitoïde désigne un cas particulier de parasites dont les larves se nourrissent de l’intérieur ou sur le corps d’autres insectes. Les larves du parasitoïde consomment donc leur hôte (hé non, on ne parle même pas d’extra-terrestres là !). 

On retrouve de nombreuses espèces dites parasitoïdes dans le monde vivant mais ce mode de vie est très représenté au sein de l’ordre des Hyménoptères (dont font partie les guêpes, les abeilles et les fourmis par exemple). Ces guêpes dites parasitoïdes n'ont rien à voir avec celles de couleurs jaunes et noires que l’on connaît bien. Il s’agit d’insectes de petite taille, pouvant être assez minuscule pour passer à travers le chas d’une aiguille ! Les plus grosses ne dépassent que très rarement les 5 cm.

Dans la suite de cet article, nous allons nous concentrer particulièrement sur ces très petites guêpes. Ce groupe d’insecte est considéré comme le plus diversifié (car il regroupe plus d’un million d’espèces différentes [1,2,3]), le plus complexe sur le plan taxonomique et le plus important sur le plan économique (car il contient de nombreuses espèces pollinisatrices qui tuent naturellement d’autres insectes ravageurs de cultures). Voici quelques exemples de ces sublimes créatures : 

Le cycle de vie des guêpes parasitoïdes : 

Il existe de nombreux types de guêpes parasitoïdes et certaines ont des cycles de vie extrêmement complexes et intéressants : certaines espèces sont capables de se reproduire sans l'aide des guêpes mâles [4], certaines espèces produisent plusieurs générations de descendants en une seule saison, d'autres mettent plus d'un an à développer un seul adulte. 

Cependant, nous pouvons dire qu'en général, les guêpes parasitoïdes suivent un cycle de vie complet comprenant : œuf, larve, pupe et adulte. Comme décrit sur ce schéma, après accouplement la femelle dépose ses œufs à l’intérieur d’un hôte (certaines guêpes déposent les œufs sur l’hôte, ils se développent alors attachés à sa peau). Les œufs se développeront dans cet environnement particulier pour donner des larves. Puis, ces larves sortiront de l’hôte pour former une pupe (l’équivalent de la chrysalide chez les papillons) et enfin des adultes émergeront de ces pupes.

Cela ne vous aura pas échappé, s'imaginer une seconde que nous puissions être les hôtes de ces parasitoïdes suffit à donner la nausée. Ces guêpes parasitoïdes présentaient d'ailleurs un style de vie suffisamment « atroce » pour que Charles Darwin lui-même les cite comme une remise en question à l’existence de Dieu.

Darwin avait donc une certaine difficulté à imaginer que des espèces qui se nourrissent du corps vivant de chenilles puissent avoir été créées par un dieu bon et aimant. Et pour cause, cette stratégie analogue à celle des Aliens, aussi horrible soit-elle à nos yeux, est le fruit de millions d’années d'évolution qui ont doté certains organismes de cette fascinante manière de survire : le parasitoïdisme ! 

Parasitoïdisme, le cas particulier des guêpes Microgastroïdes

Quittons maintenant cette ambiance sombre et lugubre et rapprochons-nous de la beauté du réel pour comprendre comment ces créatures survivent depuis 250 millions d’années grâce au parasitoïdisme. 

Pour ce faire, nous devons nous intéresser à leur biologie et décortiquer les interactions qu’elles entretiennent avec leurs hôtes. Afin de simplifier le discours, nous vous proposons une BD récapitulative, et vous allez voir, ces guêpes parasitoïdes nous réservent bien des surprises ! 

La lecture de cette courte bande dessinée vous a permis d’en apprendre un peu plus sur ces guêpes parasitoïdes. Mais elle a surement engendré de nombreuses questions ! Vous êtes alors au même stade de compréhension que les scientifiques des années 1970. En effet, à l’époque, personne ne savait réellement quelles étaient ces étranges particules injectées par les guêpes dans les chenilles…

La domestication virale chez les guêpes parasitoïdes

Comme nous l’avons vu dans la BD, on s’attend à ce que la chenille développe des stratégies pour contrer la ponte de la guêpe : autrement, elle meurt. Ainsi, tout comme nous, lorsque la chenille va être attaquée par un corps étranger, une réponse immunitaire va être activée pour détruire le corps étranger : ici les œufs de la guêpe. Bien évidemment, une telle manœuvre va être délétère pour la guêpe puisque ses descendants ne pourront pas vivre et propager son patrimoine génétique. 

Au cours de l’évolution, de nombreuses stratégies ont alors été adoptées par les guêpes pour garantir la survie de leurs petits. Par exemple, certaines guêpes ont développé un venin qui permet de paralyser les hôtes et de dégrader leur système immunitaire, mais ce n’est pas tout ! Plus récemment et de manière fascinante, les chercheurs ont découvert que certaines guêpes ont au cours de leur évolution domestiqué des virus pour lutter contre le système immunitaire des chenilles !  Et oui ces fameuses particules que vous venez de voir à la fin de la BD sont bels et bien des virus ! Mais que font-ils dans le corps des guêpes, d’où proviennent-ils et quelles sont leurs fonctions ? 

En quoi ces particules virales sont-elles utiles pour les guêpes parasitoïdes ? 

Les chercheurs ont testé l’effet de ces virus sur les chances de survie des œufs de guêpe. Ils ont alors découvert que ces particules, une fois injectées dans le corps de la chenille, apportaient un avantage remarquable à la survie des descendants des guêpes [7]. Ces particules virales protègent donc les œufs des guêpes de la réponse immunitaire de la chenille !

De quoi sont composées ces particules virales ? 

Ces particules aussi baptisées polyDNAvirus [6] ne sont pas des virus comme les autres, il s’agit en réalité de chimères entre des structures virales et des structures propres à la guêpe ! En effet, si nous regardons de plus près ces particules et que nous les comparons à des virus classiques, nous nous apercevons de quelques différences : 

Au lieu d’avoir des gènes de virus à l’intérieur de ces véhicules (en rouge), ce sont plutôt des gènes de la guêpe qui sont intégrés (en vert). Ces polyDNAvirus sont donc l’assemblage de parties du génome d’une guêpe et d’un virus.

Très bien, maintenant que nous savons de quoi sont composées ces particules et à quoi elles servent nous pouvons nous demander comment elles font pour désactiver le système immunitaire des hôtes ? Quelle est la fonction de ces particules virales et des gènes qui sont à l’intérieur ? Et hop, une seconde BD ! 

Non vous ne rêvez pas, ces particules virales injectées par la femelle parasitoïde font de la thérapie génique ! Pour celles et ceux qui ne seraient pas familier avec ce terme il s’agit d’une technique expérimentale bien connue en médecine qui vise à utiliser des gènes pour traiter ou prévenir une maladie. À l'avenir, cette technique pourrait permettre aux médecins de traiter une maladie en insérant un gène dans les cellules d'un patient au lieu de recourir à des médicaments ou à de la chirurgie.

Si vous comprenez ce qu’est la thérapie génique, alors vous comprenez comment ces particules virales détruisent les cellules immunitaires de l’hôte : tout simplement en servant de véhicule à des gènes de la guêpe qui s'intégreront dans les cellules immunitaires, un petit peu comme un cheval de Troie. Une fois intégrés dans les chromosomes de la chenille, celle-ci va lire ces gènes comme s’ils lui appartenaient, et cette lecture va engendrer la production de protéines qui vont la détruire : un piège machiavélique !

Mais comment a-t-on pu en arriver là ? Le hasard de l’évolution, bien sûr ! 

Vous l’aurez compris, suite à un évènement de transfert horizontal d’un virus dans le génome d’une guêpe il y a 100 millions d’années, lees guêpes ont pu domestiquer ce virus pour protéger leurs œufs ! 

Hop hop hop, attendez ?! Transfert horizontal? Domestiqué ? Beaucoup de termes compliqués que je m’empresse de vous définir.

Qu’est-ce que le transfert horizontal de gènes ? 

Tout comme les histoires, les gènes peuvent, eux aussi, voyager. Leur voyage le plus commun est appelé transfert vertical : celui de vos parents jusqu’à vous. Le moins commun, mais néanmoins le plus intéressant selon moi est le transfert horizontal entre espèces différentes ! En effet, contrairement au transfert vertical classique, celui-ci a lieu entre individus ou espèces différents sans reproduction. Il peut arriver que les gènes voyagent entre différents génomes, par accident, au cours de l’évolution (à titre d’exemple dans le génome humain nous avons toute une ribambelle de gènes qui appartenaient à des virus, des bactéries etc). Il arrive même parfois que le génome d’un organisme s’intègre entièrement dans celui d’un autre organisme [12], surprenant non ?

Qu’est ce que la domestication d’un gène transféré horizontalement ? 

Mais que se passe-t-il lorsqu’un gène intègre un autre génome ? Et bien la plupart du temps : rien ! Ce gène va tout simplement se dégrader au fil des générations en accumulant des changements (mutations) qui ne rendront plus lisible ce gène par l’organisme. Seulement, il peut arriver parfois que ces gènes nouvellement acquis apportent un avantage adaptatif important à l’individu receveur. Dans ce cas, ces gènes seront sélectionnés, et alors cet individu pourra les transmettre à sa descendance par transfert vertical ! On parlera alors de domestication de ce gène par l’organisme receveur. 

L’exemple de la domestication d’un gène de virus responsable du placenta 

Un des exemples le plus connu de transfert horizontal d’un gène suivi de sa domestication par l’individu l’ayant reçu nous concerne directement : nous, les mammifères placentaires. En effet suite à une intégration d’un virus il y a 100 millions d’années dans le génome de nos ancêtres proto-mammifères, nous avons domestiqué un gène appelé syncytine [13] ! Chez les virus, ce gène permet d’entrer dans des cellules hôtes par fusion membranaire. De manière spectaculaire, son intégration dans le génome de notre ancêtre fût fort utile puisque ce gène a permis le développement du placenta ! Ce gène d’origine virale permet, toujours aujourd’hui, d’assurer la fusion et les échanges métaboliques entre les cellules de la mère et du fœtus. Et ce n’est pas tout, les structures placentaires ne se limitent pas aux mammifères, mais apparaissent également chez certains autres vertébrés comme chez les lézards ! Ainsi des chercheurs ont découvert que la protéine responsable de cette structure placentaire chez le vivipare Mabuya scincidae venait elle aussi d’un virus [14]. Décidément ces virus semblent apporter beaucoup d’innovations dans le monde vivant ! 

Grâce à toutes ces histoires, on vient de comprendre ce qu’était un gène, un transfert horizontal et la domestication de gènes ! Maintenant nous devrions avoir toutes les billes pour comprendre ce qu’il s’est passé précisement chez nos guêpes parasitoïdes il y a 100 millions d’années. 

Petit récapitulatif 

Nous avons vu que lorsque la guêpe pond ses œufs, elle injecte également des particules virales qui vont empêcher le système immunitaire de la chenille de détruire les œufs. En 2009 [11], des chercheurs se sont rendus compte que ces particules virales étaient composées de deux choses : des gènes d’origine virale permettant la production de véhicules viraux et des gènes de virulence de la guêpe.

Ce virus s’est intégré par erreur il y a 100 millions d’années dans le génome de l’ancêtre des  guêpes. Ainsi, ce n’est pas un seul gène ou une petite partie du virus qui s’est transféré horizontalement, mais le génome du virus tout entier d’un seul coup ! Et puisque certains des gènes présents dans le génome du virus se sont retrouvés avantageux pour cette guêpe, ils ont été sélectionnés et gardés de générations en générations. Ils continuent donc de produire ces fameux véhicules (polyDNAvirus) qui transportent les gènes de la guêpe qui, une fois intégrés dans les chromosomes de l’hôte, vont le mener à sa perte, n'est-ce pas impressionnant ? Et si je vous disais maintenant que nous pouvons également utiliser toutes ces connaissances pour protéger nos cultures agricoles ? Ahhh l’intérêt de la recherche fondamentale 🙂 .

Des guêpes parasitoïdes : une alternative aux pesticides !

La destruction des cultures et la transmission de maladies par les insectes ont un impact important sur l'économie et la santé. On estime par exemple que les insectes nuisibles sont responsables de la perte de 18 à 26 % du rendement annuel des cultures dans le monde, pour un coût économique supérieur à 470 milliards de dollars US ! [15]. La transmission des maladies aux animaux et aux populations humaines, quant à elle, est un problème croissant dans différentes régions du globe, comme le paludisme qui reste l'une des principales causes de décès dans le monde. 

La lutte contre les insectes remonte aux origines de l'agriculture. En effet, les ravageurs de cultures ont toujours représenté une menace pour la pérennité des sociétés humaines sédentarisées. L’utilisation de produits chimiques s’est normalisée à partir des années 1940 avec l'introduction des insecticides synthétiques (type DDT) et s'est poursuivie avec le développement d'un nombre croissant de substances neurotoxiques. 

Ces méthodes mettent l’accent sur les gains économiques à court terme avec des effets néfastes sur le long terme. En effet, l'illusion d'un contrôle chimique global et efficace des insectes a été progressivement remise en cause par : le développement de résistance aux insecticides par les insectes ciblés, la pollution de l'environnement et la toxicité pour les organismes non ciblés. Face à ce constat, des méthodologies de contrôle des insectes ravageurs plus durables ont dû être envisagées.

Vous me voyez venir ? Il existe un lien évident entre les pesticides et ces guêpes parasitoïdes. Ils ont tous deux la même cible : les insectes ravageurs de cultures ! Et oui, car ces guêpes parasitoïdes, présentes dans le monde entier, s’attaquent, elles aussi, à des insectes qui détruisent certaines cultures humaines ! 

Il existe donc un moyen moins invasif (si tant est qu’il soit rigoureusement étudié en amont) de lutter contre les insectes ravageurs en exploitant les interactions naturelles entre insectes : on appelle ça le biocontrôle. Ce type d’approche a déjà été implémenté avec succès depuis un plus d’un siècle [16] et représente une solution prometteuse pour une agriculture durable. Les guêpes parasitoïdes présentées précédemment ont ainsi longtemps été utilisées comme agents de biocontrôle des insectes nuisibles agricoles, ce qui permet finalement d’envisager des méthodes alternatives durables pour maitriser les populations de ravageurs de cultures en élevant à échelle industrielle les parasitoïdes, ce qui permet d’en produire à la demande pour les agriculteurs. 

Le petit mot de Benjamin 

A la fin de l’article vous devriez déjà avoir une grande quantité d’information à digérer, et vous pourriez vous poser une nouvelle question intéressante : « ok mais finalement, c’est encore un virus ou pas qui est intégré dans le génome de ces guêpes parasitoïdes ? » Et je serais tenté de vous poser la question suivante à mon tour : « ok mais est ce que finalement la guêpe est toujours une guêpe ? ». 

Nous avons tous tendance à voir le monde comme quelque chose de simple : un individu est un individu avec son identité propre, une plante porte un nom latin et peut être reconnue grâce à diverses caractéristiques physiques, mais finalement nous ne voyons le reflet que d’un tout qui se compose de milliers de choses à peine perceptibles par l’œil humain ! 

En réalité nous ne vivons pas isolés, bien au contraire… Nous respirons grâce à des bactéries logées dans nos cellules, digérons grâce à notre microbiote, nourrissons nos fœtus via le placenta grâce à un gène de virus, et ces guêpes, quant à elles, assurent la survie de leurs progénitures grâce à un virus qui fait désormais partie d’elles, tout comme elles font désormais partie de lui. Le monde n’est pas figé et les interactions entre organismes, qu’elles soient durables ou non, en sont de merveilleux exemples. Ces guêpes et ces virus font désormais partie d’une seule et même entité qui ne se séparera sans doute jamais. Leur interaction représente un avantage mutualisé : si la guêpe réussit à se reproduire, alors elle pourra disperser ses gènes, et le virus quant à lui (ou plutôt les gènes de virus) quant à eux le seront aussi ! Ça ne ressemblerait pas à du win-win ? 

À ce propos j’écrirai prochainement un article qui portera sur les interactions égoïstes entre entités biologiques, de l’échelle de l’organisme jusqu’aux molécules d’ADN, en attendant je vous encourage vivement à lire « le gène égoïste » de Richard Dawkins ! 

Et si vous en voulez encore, une version vidéo du sujet est disponible sur youtube ! 

 

 

Bibliographie :

  1. Quicke, D., 1997. Parasitic Wasps. London: Chapman & Hall.
  2. Bebber, D., Holmes, T. and Gurr, S., 2014. The global spread of crop pests and pathogens. Global Ecology and Biogeography, 23(12), pp.1398-1407.
  3. Forbes, A., Bagley, R., Beer, M., Hippee, A. and Widmayer, H., 2018. Quantifying the unquantifiable: why Hymenoptera, not Coleoptera, is the most speciose animal order. BMC Ecology, 18(1).
  4. Jeong, G. and Stouthamer, R., 2004. Genetics of female functional virginity in the Parthenogenesis-Wolbachia infected parasitoid wasp Telenomus nawai (Hymenoptera: Scelionidae). Heredity, 94(4), pp.402-407.
  5. Beckage, N. and Drezen, J., 2012. The Origins And Early History Of Polydnavirus Research. In Parasitoid Viruses: Symbionts And Pathogen. Amsterdam: Elsevier/Academic Press.
  6. Theilmann, D. and Summers, M., 1986. Molecular Analysis of Campoletis sonorensis Virus DNA in the Lepidopteran Host Heliothis virescens. Journal of General Virology, 67(9), pp.1961-1969.
  7. Proceedings of the Royal Society of London. Series B. Biological Sciences, 1965. Experimental studies in insect parasitism XIII. The haemocytic reaction of a caterpillar to eggs of its habitual parasite. 162(988), pp.303-318.
  8. Bigot, Y., Renault, S., Nicolas, J., Moundras, C., Demattei, M., Samain, S., Bideshi, D. and Federici, B., 2009. Symbiotic Virus at the Evolutionary Intersection of Three Types of Large DNA Viruses; Iridoviruses, Ascoviruses, and Ichnoviruses. PLoS ONE, 4(7), p.e6397.
  9. Webb, B., Strand, M., Dickey, S., Beck, M., Hilgarth, R., Barney, W., Kadash, K., Kroemer, J., Lindstrom, K., Rattanadechakul, W., Shelby, K., Thoetkiattikul, H., Turnbull, M. and Witherell, R., 2006. Polydnavirus genomes reflect their dual roles as mutualists and pathogens. Virology, 347(1), pp.160-174.
  10. Desjardins, C., Gundersen-Rindal, D., Hostetler, J., Tallon, L., Fadrosh, D., Fuester, R., Pedroni, M., Haas, B., Schatz, M., Jones, K., Crabtree, J., Forberger, H. and Nene, V., 2008. Comparative genomics of mutualistic viruses of Glyptapanteles parasitic wasps. Genome Biology, 9(12), p.R183.
  11. Bezier, A., Annaheim, M., Herbiniere, J., Wetterwald, C., Gyapay, G., Bernard-Samain, S., Wincker, P., Roditi, I., Heller, M., Belghazi, M., Pfister-Wilhem, R., Periquet, G., Dupuy, C., Huguet, E., Volkoff, A., Lanzrein, B. and Drezen, J., 2009. Polydnaviruses of Braconid Wasps Derive from an Ancestral Nudivirus. Science, 323(5916), pp.926-930.
  12. Keeling, P. and Palmer, J., 2008. Horizontal gene transfer in eukaryotic evolution. Nature Reviews Genetics, 9(8), pp.605-618.
  13. Lavialle, C., Cornelis, G., Dupressoir, A., Esnault, C., Heidmann, O., Vernochet, C. and Heidmann, T., 2013. Paleovirology of ‘ syncytins ’, retroviral env genes exapted for a role in placentation. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences, 368(1626), p.20120507.
  14. Cornelis, G., Funk, M., Vernochet, C., Leal, F., Tarazona, O., Meurice, G., Heidmann, O., Dupressoir, A., Miralles, A., Ramirez-Pinilla, M. and Heidmann, T., 2017. An endogenous retroviral envelope syncytin and its cognate receptor identified in the viviparous placental Mabuya lizard. Proceedings of the National Academy of Sciences, 114(51), pp.E10991-E11000.
  15. Sharma, S., Kooner, R. and Arora, R., 2017. Insect Pests and Crop Losses. Breeding Insect Resistant Crops for Sustainable Agriculture, pp.45-66.
  16. Southon, R., Fernandes, O., Nascimento, F. and Sumner, S., 2019. Social wasps are effective biocontrol agents of key lepidopteran crop pests. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 286(1914), p.20191676.

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